После большого количества слухов о воссоединении Бэнкс, Коллинз и Резерфорд 7 ноября 2006 года объявили о концертном туре Turn It On Again: The Tour, почти через сорок лет после основания группы. В многочисленных переизданиях этого альбома были использованы другие варианты обложек. Первая у Genesis обложка от Hipgnosis украсила альбом The Lamb Lies Down on Broadway.
Критики заметили, что Коллинз звучал «более по-гэбриэловски, чем сам Гэбриэл». На обложке альбома A Trick of the Tail изображены многие герои песен, в частности разбойник из песни «Robbery, Assault and Battery», чудовище из заглавной песни и метафорический образ стариков, вспоминающих юность из песни «Ripples». Другие бывшие участники впоследствии исполняли песни группы на своих сольных концертах: Гэбриэл пел «The Lamb Lies Down on Broadway» и «Back in NYC», Хаккет исполнял кроме прочих «In That Quiet Earth», «Los Endos», «Horizons», «Firth of Fifth» и «Blood on the Rooftops».
Записанный на стокгольмской студии Polar Studio (известной как студия ABBA), Duke стал первым альбомом Genesis, в котором Бэнкс и Резерфорд поровну разделили авторство с Коллинзом. Альбом не был успешным в США, где не попал в Billboard Top 50. Я не тот парень, который говорит «нет»27.
К тому же он сказал, что жалеет о времени потраченном на группу, когда он чувствовал себя некомфортно, как «рабочий класс» рядом с богачами Бэнксом и Резерфордом. Певший до этого в Stiltskin Рэй Уилсон был назначен новым лидер-вокалистом Genesis. Это был настоящий переход от звучания прогрессивного рока 1970-х к поп-эре 1980-х.
В письме поклонникам, озаглавленном Out, Angel Out (Улетел, ангел улетел), Гэбриэл объяснил, что « машина, которую мы совместно построили, чтобы она помогала писать песни, стала управлять нами, посадила нас в клетку успеха, к которому мы стремились. Тем не менее, 22 августа Бэнкс сказал: «Мы трое собираемся сделать шаг и посмотреть, что случится». Альбом стал следующим шагом в направлении от длинных эпических пьес и принёс группе её первый американский радио-хит «Follow You, Follow Me»10, популярность которого привела к тому, что альбом And Then There Were Three стал их первым платиновым в США. Группа решила продолжать без Гэбриэла. Во время своего путешествия Раэль встречает несколько причудливых персонажей, в частности Слиппермена и Ламию, колдунью из греческой мифологии7.
Его два сольных концертных альбома, Live and Life и Acoustic включают песни «The Carpet Crawlers», «Follow You Follow Me», «I Cant Dance», «The Lamb Lies Down on Broadway», «No Son of Mine», «Shipwrecked» и «Mama». На передней поверхности изображена женская фигура в красном платье и с головой лисы. В 2017 году Резерфорд сказал, что также не против воссоединения, если Коллинз был заинтересован. Он выступал в роли Раэля, главного действующего лица в песнях альбома. Обложки альбома Calling All Stations и сборника Turn It On Again: The Hits разработаны студией Wherefore Art.
Многие их современники и недавние предшественники, включая The Beatles, The Rolling Stones, Simon and Garfunkel, также повлияли на музыку коллектива. Они исполнили «Turn It On Again», «No Son of Mine» и «Los Endos». Хэкетт заявил, что хотел бы воссоединиться в составе 1971-75 годов, но подчеркнул, что это маловероятно:««Я не скажу больше ничего, так как я не хочу давать ложную надежду»36. Тем не менее, запланированный тур по США был отменён из-за слабых продаж альбома. На протяжении 1970-х разные художники студии Hipgnosis, но чаще всех Колин Элджи, разрабатывали все обложки альбомов Genesis. Кроме того он перепел сольные песни двух своих предшественников: «In the Air Tonight» (Коллинз) и «Biko» (Гэбриэл).
Группа продолжила работу в качестве трио— факт, который они подчеркнули в названии нового альбома And Then There Were Three («И тогда их осталось трое»). Хотя Гэбриэл в принципе был не против, он не смог уложиться в график. Это выступление было записано и выпущено под названием Genesis: In Concert.
Коллинз упоминал Бадди Рича и джазовый коллектив Mahavishnu Orchestra. Уилсон немедленно был вовлечён в процесс сочинения песен, ему выдали полдюжины песен для работы, что закончилось тремя строчками о соавторстве на обложке альбома. Коллинз тоже потом собрал собственный состав The Phil Collins Big Band, который исполнял джазовые аранжировки песен Genesis, в частности «Thats All», «Invisible Touch», «Hold On My Heart» и «Los Endos» (переименованной в «The Los Endos Suite»), во время мирового тура 1998 года. Группа была озабочена проблемой живых выступлений, которым теперь не хватало «театрального мистицизма» Гэбриэла, однако Коллинз не испытывал с этим особых затруднений: «Я просто не чувствовал, что смогу с этим справиться— так что я просто превратился в парня с соседнего двора»10.
11 июня в Хельсинки стартовал их концертный тур. Группа записала набор песен с лёгким поп-звучанием, навеянным Bee Gees, одной из любимых групп Кинга и The Beatles7. Коллинз утверждает, что запись нового альбома сейчас «очень, я повторяю очень маловероятна» (по состоянию на август 2007 года), ссылаясь на недостаток как времени, так и вдохновения. Я всегда был открыт для этого. Ранняя карьера Гэбриэла в Genesis сопровождалась влиянием Нины Саймон и King Crimson. Это не так просто, как если бы поставить Питера к микрофону, а меня посадить за барабаны.
Томпсон поинтересовался пустующим местом барабанщика, но когда ему отказали в статусе участника группы, он закончил своё 19-летнее сотрудничество с группой. Коллинз позже замечал, что другие музыканты «не были ошеломлены уходом Питера, так как знали о нём довольно давно». Бэнкса вдохновлял Алан Прайс из The Animals, которого он упоминал как «первого человека показавшего мне орган в рок-контексте». Классические композиторы, оказавшие влияние, это Рахманинов, Равель, Малер и Шостакович. В том же году Коллинз, увидевший пародию на себя в сатирическом британском телешоу Spitting Image (где использовались куклы изображавшие политиков и знаменитостей), был впечатлён и нанял создателей шоу Питера Флака и Роджера Лоу для работы над видеоклипом к песне «Land of Confusion». Хаккет, тем не менее, до сих пор поддерживает хорошие отношения с остальными участниками. Коллинз был первым исполнителем, сделавшим кавер на песню Genesis, «Behind the Lines», которую он включил в свой альбом Face Value через год после выпуска оригинала.
Коллинз имевший опыт бэк-вокала инструктировал соискателей. Кинг собрал песни в концептуальный альбом и при сведении (к неудовольствию участников группы)7 добавил к аранжировке струнную секцию. В 1979 году Genesis чуть не потеряли Коллинза, когда он переехал в Ванкувер (Канада), пытаясь спасти свой первый брак.
Насчёт критериев группы в поиске вокалиста Бэнкс заметил: «Нам нужен был кто-то, кто подходит по стольким параметрам, как например умение импровизировать с музыкой, которую мы сочиняем, умение нырять в глубоком месте и быть фронтменом группы». Больше всех каверов на песни группы сделал в своей сольной карьере Рэй Уилсон. Среди поклонников особенно популярна обложка альбома Foxtrot.
В свою очередь и Стюрмер и Томпсон вернулись на правах музыкантов сопровождения. Клип представляет собой ироничный комментарий Холодной войны, где обыгрывается «счастье пальца на курке» лидеров коалиции, держащих палец на ядерной кнопке. Начиная с альбома Duke, обложки стали украшать карикатуры студии Bill Smith Studios. Резерфорд и Бэнкс решили продолжать работать как Genesis.
Три последующих альбома группы были снабжены иллюстрациями руки известного художника, сотрудничавшего с лейблом Charisma Records, Пола Уайтхеда, который, в частности, разработал логотип самого лейбла, «Сумасшедшего шляпника». Особое влияние на сценические представления, по признанию Гэбриэла, оказал Дэвид Боуи37. Шоу в Германии транслировалось для показа в нескольких кинотеатрах в Великобритании и Европе. Габриэль оценил возможность воссоединения так: «Я никогда не говорю никогда. Это действительно не случилось в прошлый раз.
Уайтхед сказал, что на создание этого персонажа его вдохновила песня Джимми Хендрикса «Foxy Lady». Стюермер оставался на связи, но в тот момент концертировал с Коллинзом. Коллинз позднее говорил, что «Питер несколько излишне осторожен насчёт возврата к чему-то, что изначально замышлялось как развлечение». Резерфорд исполнял I Cant Dance в своих турах с группой Mike and the Mechanics.
Он дал группе название Genesis (в пер. Клип выиграл премию Грэмми в номинации «Лучшее концептуальное музыкальное видео»19 и был номинирован на приз MTV, но проиграл клипу Питера Гэбриэла «Sledgehammer». Каждому новичку будет оказана поддержка со стороны ТОП-менеджмента компании при обучении и на тренингах. Вместе с ними выступали Мадонна, Duran Duran и Red Hot Chili Peppers. Он также сообщил, что один из ассистентов Коллинза рассказывал ему, что Коллинз «был разочарован, что группа продолжает работу»24.
Песню I Know What I Like (In Your Wardrobe) Хаккет исполнял как в своих сольных концертных турах, так и со своей недолго прожившей супергруппой GTR. Перед самой своей смертью в 1996 году прослушивался Кевин Гилберт. В интервью, данном в апреле 2007, года Уилсон выразил отвращение к тому, как была осуществлена его отставка из группы, сказав «это было как смерть от тишины». Она изменила отношение и дух всей группы. Первый сингл, «The Silent Sun», был выпущен в феврале 1968 года. Среди других претендентов на это место были Пол Коррак из группы Резерфорда Mike and the Mechanics, Френсис Даннери (из It Bites) и Фиш (из Marillion), ранее дважды сотрудничавший с Бэнксом.
В начале своего пути все находятся в равных условиях. Альбом Calling All Stations 1997 года неплохо продавался в Европе, композиция «Congo» вышла на 29 место в британском чарте.