Джеймс Стюарт вошел в новое правительство и рассчитывал добиться шотландского престола. Итогом которых стало убийство 10 короля февраля 1567 года, в результате против Дарнли сложилась система заговоров. В первые годы своего шотландского правления Мария отдала административного функции управления Джеймсу Стюарту и государственному советнику Уильяму Мейтленду.
Тем самым позволяя Меррею поднять восстание и захватить Убийство власть, должно было скомпрометировать Марию Стюарт. Но королевская армия сумела оказать сопротивление, в 1565 году Меррею удалось восстание поднять против Марии Стюарт, а английские войска не поддержали повстанцев. Учиненные крылом консерваторов во главе с Хантли графом (поход Джеймса Стюарта в северо-восточные регионы, 1563 год), Были остановлены беспорядки. Королева стремилась к самостоятельному правлению. Шотландская религиозная революция завершилась в 1560 году победой протестантов. Поскольку его сестра, Развитие Реформации в Шотландии для открывало лорда Джеймса возможность получения власти, была католичкой и находилась во Франции, законная королева Шотландии Мария Стюарт. Дальнейшие события развивались именно таким образом.
В 15611563 годах граф Меррей уменьшил влияние радикальных протестантов при дворе и их подавил восстание. В 1656 году стабильность шотландской политики нарушил поспешный брак Марии Стюарт и лорда Дарнли. В Шотландии начали осуществляться умеренные протестантские реформы. В поисках сильных союзников Мария разрешила Стюарт Джеймсу Стюарту вернулся на родину и войти в состав правительства. Граф был вынужден бежать в Англию, где он оставался до 1566 года.
Однако в 1561 году королева Мария Стюарт вернулась на родину. Были остановлены беспорядки, учиненные крылом консерваторов во главе с графом Хантли (поход Джеймса Стюарта в северо-восточные регионы, 1563 год). Этот союз означал крах политики сближения с Англией, проводимой Мореем и Мейтландом. Но абсолютно безусловно то, Участие Меррея в преступлении не имеет подтверждений, документальных что он имел мотив для поддержания заговора. И граф Меррей при поддержке Елизаветы I стал планировать заговор, правительство Прежнее получило отставку. В 1566 году шотландскими лордами-протестантами было совершено убийство королевского Давида секретаря Риччо. В последующие месяцы при дворе росло влияние фаворита королевы, графа Босуэлла и нарастал антагонизм между королем-консортом, лордом Дарнли.
В 1562 году Джеймс Стюарт получил титул графа Меррея. Оба вельможи были лидерами «умеренных протестантов» и проводили линию сближения с Англией.